В миниатюрных камерах используется перфорированная 35-миллиметровая (мм) пленка (первоначально стандартная кинопленка) в картриджах на 12-36 экспозиций с номинальным форматом изображения 24 × 36 мм. Могут использоваться и меньшие форматы изображения — до 18 × 24 мм (полукадр). 35-мм камера имеет объектив с различными диафрагмами и затвор со временем экспозиции, как правило, от одной секунды до 1/1 000 секунды или короче, и может фокусироваться на объектах с расстояния от бесконечности до пяти футов или меньше. Рычаг подмотки или встроенный мотор продвигает пленку от одного кадра к другому и одновременно натягивает (взводит) затвор для каждой экспозиции. В конце загрузки пленка перематывается в картридж, чтобы извлечь его из камеры при дневном свете.
35-мм камера обычно имеет видоискатель прямого видения, часто совмещенный с дальномером или системой автофокусировки для точной настройки расстояния. Большинство современных моделей оснащены светомером, совмещенным с настройками экспозиции на камере. Продвинутые модели могут иметь сменные объективы и расширенную систему аксессуаров. Многие 35-мм камеры относятся к типу однообъективных зеркальных (см. ниже).
